A história começa numa feira de ciências onde o Dr. Otto Octávios dá uma palestra sobre um de seus projetos. Nesta feira, também se encontra Peter Parker junto de Eddie Brock, este tentando tirar fotos para recuperar o emprego no Clarim Diário. Então aparece um falso Homem Aranha que rouba o projeto de Octávios e destrói a câmera de Eddie para não ser flagrado, incriminando o Aranha original. Eddie, depois, revoltado contra o Aranha e seu chefe, J. Jonah Jameson, editor do Clarim, resolve se vingar e mais uma vez se transforma no Venom.
Então, aparece o Octopus no sistema de esgoto com um outro vilão, chamado Carnificina, e ativa uma máquina que libera um gás tóxico na cidade. Então o Homem Aranha descobre sobre um assalto ao banco, e então o jogador conclui a primeira missão. Após salvar o banco de uma explosão, Peter recebe uma ligação de Jameson, avisando que o vilão Escorpião havia invadido o Clarim e queria matá-lo. Após salvar Jameson, a polícia aparece no escritório para prender o Homem Aranha, que foge pela janela.
No telhado de outro edifício, o Aranha encontra o Demolidor que quer saber sobre a inocência do Aracnídeo, então aparece um helicóptero que persegue o Homem Aranha pela cidade. Depois de fugir, o Aranha encontra a Gata Negra que avisa que o vilão Rhino fugiu da cadeia e ameaça os cidadãos, e que Venon sequestrou Mary Jane.
Então o Homem Aranha derrota o Rhino, mas a Gata Negra é sequestrada. Então o nosso herói conversa com o Tocha Humana do Quarteto Fantástico e explica sobre o ocorrido. Então Venon aparece e faz uma corrida com aranha até o sistema de esgoto, onde no lugar de tratamento de água, encontram Mary Jane. Após derrotar Venom, o Aranha explica que um falso Homem Aranha havia roubado a Feira. Então os dois vão juntos até o Clarim Diário procurar pistas sobre o falso Aranha no computador de Jonah.
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No Clarim, o Homem Aranha encontra o clone que revela ser o vilão Mysterio. Ele conta que o plano de Doutor Octopus era usar a Simbiose alienígena para mudar o mundo. Então, ao sair do prédio, encontra o Justiceiro, que leva o Homem Aranha até o lugar onde Octopus se esconde com Carnificina. Então se descobre que Otto estava por trás de tudo: o gás tóxico, o roubo do projeto científico, o falso aranha, que foi criado para Venon tentar matar o verdadeiro Homem Aranha para não perturbar os planos de Octopus. Então Venom luta com Carnificina enquanto o Aranha derrota o Octopus. Mas Carnificina derrota o Venom, e depois briga com o Aranha. Nosso herói vence Carnificina, mas a simbiose do vilão sobrevive, se arrastando até o Doutor Octopus, transformando-o no Monster Ock: o corpo de Carnificina com os tentáculos de Octávios. O Homem Aranha derrota o novo vilão explodindo a sala, mas a simbiose salvou Otto, que ficou desacordado e sem os tentáculos.
O Aranha se encontra depois na saída de esgoto, onde é resgatado pelo Capitão América, Venom e Gata Negra. O game termina com os vilões na cadeia jogando baralho.
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